Auf der schroffen Insel Berk, wo seit Generationen eine erbitterte Feindschaft zwischen Wikingern und Drachen wütet, erweist sich Hicks als Außenseiter. Der einfallsreiche, jedoch unterschätzte Sohn von Häuptling Haudrauf widersetzt sich jahrhundertealten Traditionen, als er sich mit dem gefürchteten Nachtschatten-Drachen Ohnezahn anfreundet. Ihre außergewöhnliche Verbindung enthüllt nicht nur die wahre Natur der Drachen – sie stellt die Werteordnung aller Wikinger infrage. Mit der ehrgeizigen und kämpferischen Astrid und dem schrulligen Waffenschmied Grobian an seiner Seite stellt sich Hicks einer Welt, die von Angst und Missverständnissen zerfressen ist. Als eine alte Bedrohung sowohl Wikinger als auch Drachen in Gefahr bringt, wird seine Freundschaft zu Ohnezahn zum Schlüssel für eine bessere Zukunft.
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