Der mächtige Anführer der Autobots, Optimus Prime, hat die Erde verlassen. Fernab unserer Welt merkt er, dass seine Heimat Cybertron zerstört wurde. Um sie wiederaufzubauen, braucht Optimus Prime ein Artefakt, das zu Zeiten von König Artus auf unserem Planeten versteckt wurde. Und die brutale Wahrheit lautet: Nur eine der beiden Welten kann leben – entweder Cybertron oder die Erde. Um Letztere zu retten, bildet sich ein ungewöhnliches Bündnis: Cade Yaeger, der Transformer Bumblebee, der englische Lord Edmund Burton, die Geschichtsprofessorin Vivien Wembley und die junge Izabella versuchen gemeinsam, den Untergang abzuwenden – in einem Kampf, in dem aus Freunden Feinde werden…
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